Stacija būvēta kā galapunkts Maskavas- Ventspils maģistrāles vilcieniem. Jau projektējot šo dzelzceļu tika iecerēts galastaciju ierīkot tuvāk Ventspils pilsētas centram- pie Lielā laukuma. Šos plānus, kā arī dzlezceļa tilta būvniecību pārtrauca Pirmais pasaules karš.
Tomēr arī kara gados tika realizēta Ventspils dzelzceļa mezgla attīstība, no ostas izbūvējot šaursliežu dzelzceļa līniju līdz Mazirbei 20.gs. 20 gados šaursliežu dzelzceļa infrastruktūru pārcēla uz Ventspils platsliežu dzelzceļa stacijas rajonu. Arī tvaika lokomatīvju depo piemēroja gan platsliežu, gan šaursliežu lokomatīvju apkalpošanai.
Stapkaru periodā turpināja funkcionēt gan stacijas ūdenstornis, gan citas 20.gs. sākumā dzelzceļa vajadzībām celtās būves. No Ventspils stacijas 1932.- 1934. gadā tika izbūvēts vēl viens 600 mm šaursliežu dzelzceļš- savienojošā līnija – līdz Dundagai.
Otrā pasaules kara beigās, tā dēvētā Kurzemes cietokšņa (aplenkuma) zonā, Liepājas- Alsungas šaursliežu dzelzceļa iecirknis tika pārbūvēts normālā platumā un pagarināts līdz Ventspilij, tādejādi nodrošinot Ventspils stacijai pamatīga dzelzceļa mezgla funkciju.
Pēc tam, kad 20.gs. 60. gadu sākumā Ventspils osta tika attīstīta un piemērota naftas produktu pārkraušanai, šaursliežu dzelzceļa infrastruktūra Ventspils stacijā tika likvidēta, bet plastsliežu dzelzceļi piedzīvoja attīstību līdz 21.gs. sākumam.
Pasažieru vilcieni kopš 2010. gada uz Ventspili nekursē. Ventspils pieskaitāma pie strupceļa stacijām, jo kādreizējā līnija uz Liepāju slēgta 1996. gadā.
2013. gadā Ventspils dzelzceļa stacijas pasažieru ēka tika restaurēta, tagad kalpojot galvenokārt administratīvajām vajadzībām.Kopš 2013. gada 5. marta Ventspils stacijas pasažieru ēka un ūdenstornis ir valsts nozīmes arhitektūras pieminekļi