Der Bahnhof wurde als Endstation für Züge der Strecke Moskau-Ventspils gebaut. Bei der Planung der Bahn war es vorgesehen, die Endstation näher an das Zentrum von Ventspils, in die Nähe des Platzes Lielais laukums zu verlegen. Diese Pläne und auch der Bau der Eisenbahnbrücke wurden durch den Ersten Weltkrieg unterbrochen.
Der Ausbau des Eisenbahnknotens Ventspils wurde aber auch in den Kriegsjahren realisiert, als in den 1920er Jahren eine Schmalspurbahn vom Hafen nach Mazirbe gebaut wurde. In den 1920er Jahren wurde die Infrastruktur der Schmalspurbahn auf das Gelände des Breitspurbahnhofs von Ventspils verlegt. Auch das Dampflokomotivdepot wurde für den Einsatz von Breitspur- und Schmalspurlokomotiven angepasst.
In der Zwischenkriegszeit wurden sowohl der Wasserturm des Bahnhofs als auch andere Einrichtungen betrieben, die zu Beginn des 20. Jahrhunderts für die Eisenbahn gebaut wurden. In den Jahren 1932–1934 wurde eine weitere Verbindungsstrecke der 600-mm-Schmalspurbahn vom Bahnhof Ventspils nach Dundaga gebaut.
Am Ende des Zweiten Weltkriegs wurde die Schmalspurstrecke Liepaja-Alsunga im Gebiet der so genannten Kurland-Festung auf normale Breite umgebaut und bis Ventspils verlängert, wodurch der Bahnhof Ventspils ein wichtiger Eisenbahnknotenpunkt wurde.
Nachdem Anfang der 1960er Jahre der Hafen von Ventspils ausgebaut und für den Umschlag von Erdölprodukten geeignet gemacht wurde, wurde die Infrastruktur der Schmalspurbahn am Bahnhof Ventspils abgebaut, während die Breitspurbahnen bis zum Beginn des 21. Jahrhunderts entwickelt wurden.
Seit 2010 verkehren keine Personenzüge mehr nach Ventspils. Ventspils ist einer der Sackgassenbahnhöfe, da die ehemalige Strecke nach Liepāja 1996 stillgelegt wurde.
2013. gadā Ventspils dzelzceļa stacijas pasažieru ēka tika restaurēta, tagad kalpojot galvenokārt administratīvajām vajadzībām.Kopš 2013. gada 5. marta Ventspils stacijas pasažieru ēka un ūdenstornis ir valsts nozīmes arhitektūras pieminekļi