Stotis pastatyta kaip galutinis Maskvos–Ventspilio geležinkelio magistralės taškas. Jau projektuojant šį geležinkelį buvo sumanyta galutinę stotį įkurti arčiau Ventspilio miesto centro – prie Didžiosios aikštės. Tačiau šiuos planus, kaip ir geležinkelio tilto statybą, nutraukė Pirmasis pasaulinis karas.
Vis dėlto, net ir karo metais buvo vykdoma Ventspilio geležinkelio mazgo plėtra, nutiesta siaurojo geležinkelio linija nuo uosto iki Mazirbės. XX a. trečiajame dešimtmetyje siaurojo geležinkelio infrastruktūra perkelta į Ventspilio plačiojo geležinkelio stoties rajoną. Garinis lokomotyvas depe taip pat buvo naudojamas tiek siaurojo, tiek plačiojo geležinkelio lokomotyvams aptarnauti.
Tarpukariu funkcionavo tiek stoties vandens bokštas, tiek kiti XX a. pradžioje geležinkelio reikmėms pastatyti statiniai. 1932–1934 iš Ventspilio stoties nutiestas dar viena 600 mm siaurojo geležinkelio linija iki Dundagos.
Antrojo pasaulinio karo pabaigoje vadinamosios Kuržemės tvirtovės (apsiausties) zonoje, Liepojos–Alsungos siaurojo geležinkelio apylinkė buvo perstatyta į reguliaraus pločio ir pratęsta iki Ventspilio, taip suteikiant Ventspilio stočiai solidaus geležinkelio mazgo funkcijas.
Po to, kai XX a. septintojo dešimtmečio pradžioje Ventspilio uostas buvo išvystytas ir pritaikytas naftos produktų perkrovimui, siaurojo geležinkelio infrastruktūra Ventspilio stotyje buvo likviduota, o plačiųjų geležinkelių plėtra buvo vykdoma iki pat XXI a. pradžios.
Keleiviniai traukiniai į Ventspilį nevažiuoja nuo 2010 m. Ventspilis yra viena iš aklavietės stočių, nes buvusi linija į Liepoją buvo uždaryta 1996 m.
2013. gadā Ventspils dzelzceļa stacijas pasažieru ēka tika restaurēta, tagad kalpojot galvenokārt administratīvajām vajadzībām.Kopš 2013. gada 5. marta Ventspils stacijas pasažieru ēka un ūdenstornis ir valsts nozīmes arhitektūras pieminekļi