Вокзал был построен как конечная станция для поездов магистрали Москва–Вентспилс. Уже на этапе проектирования этой железной дороги было задумано расположить вокзал ближе к центру Вентспилса – у площади Лиелайс. Эти планы, а также строительство железнодорожного моста были прерваны Первой мировой войной.
Однако и в годы войны происходило развитие Вентспилсского железнодорожного узла, была построена узкоколейная железнодорожная линия от порта до Мазирбе. В 20-х годах ХХ века узкоколейную железнодорожную инфраструктуру перенесли в район Вентспилсского ширококолейного железнодорожного вокзала. Депо паровозов также служило для обслуживания как ширококолейных, так и узкоколейных локомотивов.
В период между войнами продолжала функционировать как вокзальная водонапорная башня, так и другие построенные в начале 20 века для нужд железной дороги объекты. От Вентспилсского вокзала в 1932–1934 годах была построена еще одна 600 мм узкоколейная железная дорога – соединяющая линия – до Дундаги.
В конце Второй мировой войны в так называемой зоне Курземской крепости (окружении) участок узкоколейной железной дороги Лиепая-Алсунга был перестроен до нормальной ширины и продлен до Вентспилса, обеспечив тем самым Вентспилсскому вокзалу функцию крупного железнодорожного узла.
После этого, когда в начале 60-х годов ХХ века Вентспилсский порт был развит и обустроен для перевалки нефтепродуктов, узкоколейная железнодорожная инфраструктура на Вентспилсском вокзале была ликвидирована, а ширококолейные железнодорожные линии развивались до начала ХХI века.
Пассажирские поезда не ходят в Вентспилс с 2010 года. Вентспилс — одна из тупиковых станций, потому что бывшая линия на Лиепаю была закрыта в 1996 году.
В 2013 году было отреставрировано пассажирское здание Вентспилсского железнодорожного вокзала, которое теперь обслуживает в основном административные нужды.С 5 марта 2013 года пассажирское здание и водонапорная башня Вентспилсского вокзала являются памятниками архитектуры государственного значения.